故事内的世界大约与现实中的1930到40年代相当。当时飞机刚发明不久，主要在战争中使用，一般旅行大多乘坐火车。故事中的世界只有一个大陆存在，而这个大陆被中央的路妥尼河及中央山脉分隔成东西两部份。大陆东侧为洛克希昂努联邦（简称洛克榭，官方语言为洛克榭语）及西侧贝佐·伊尔拓亚联合王国（简称斯贝伊尔，官方语言为贝佐语）。两方对于「哪一边才是人类的起源」这个问题争执不下，最后诉诸于战争。虽然现在是休战状态，但仍然常有武装冲突。最近一次是世界曆3277年时发生的列司托奇岛（一座路妥尼河上的小岛）纷争。洛克榭的姓名命名方式为，姓氏在名字后面；而在斯贝伊尔则是姓氏位于名字之前。
一场车祸夺走了34岁无业家里蹲男青年的生命，当他再度苏醒之后，震惊的发现自己竟然穿越到了异世界中，附身在了一位名为鲁迪乌斯（内山夕实 配音）的贵族少爷身上。面对这命运之神给予他的重新来过的机会，男子发誓这一世一定要拿出点真本事来认真的生活。然而，尽管鲁迪乌斯有着这般宏达的决心，但废柴大叔的本性却还是屡屡暴露。 沉默寡言的三无魔法师洛琪希（小原好美 配音），个性软弱，因此想要学习魔法来自我保护的希露菲叶特（茅野爱衣 配音），个性暴躁但体能超强的艾莉丝（加隈亚衣 配音），和鲁迪乌斯一起在异世界里生活的，是这些可爱的女孩们。
天野灯偶然得到一位名叫苏菲·托莱特的吸血鬼女孩的帮助， 并对她一见钟情。 灯不请自来地来到她家，半强迫地开始了同居。 苏菲虽是吸血鬼，却从不袭击人类， 而是通过订购获得血液以及爱好的动画周边，过着这种现代的平民生活。 这是一部与当下的吸血鬼美眉共度的同居喜剧。
过去，在被称作冬木的城市曾举行过由七位魔术师与英灵参加的“圣杯战争”。 然而趁着第二次世界大战的混乱，“某位魔术师”强行夺走了圣杯—— 数十年过去，千界树一族高举那个圣杯为象征，叛离了魔术协会，宣布独立。 愤怒的魔术协会派遣了刺客，但他们却遭到了召唤出的Servant的反击。
传奇佣兵部队“鹰之团”，在团长格里菲斯（樱井孝宏 配音）的率领下结束了百年战争，一跃成为米特兰王国的正规军。但是荣誉的顶点也正是衰落的开始，格里菲斯被国王投入“再生之塔”最底层的死牢，遭受常人难以想象的折磨，鹰之团也沦为叛军潜入丛林荒野，时刻遭到追兵的屠戮。黑暗而漫长的一年后，战神格斯（岩永洋昭 配音）重新归队，与代理团长卡思嘉（行成桃姬 配音）建立深深的信任，并在夏洛特公主（丰崎爱生 配音）的帮助下冒险救出格里菲斯。格斯让走投无路的鹰之团看到新的希望，而丧失了一切的格里菲斯则跌入绝望的谷底。当216年一次的日食出现，格里菲斯与霸王之卵再次邂逅，恶魔的血腥盛筵拉开序幕…… 本片根据漫画家三浦健太郎的同名原作改编，为“剑风传奇剧场版三部曲”的最后一部。
